四年前，昴与奈叶初次相遇。自从昴被奈叶成功救出后，一直憧憬着奈叶。四年后，在相同地点，昴与搭档蒂安娜一起参加了陆战魔导师B级升级考试，昴和蒂安娜在参加考试时很快地消灭了许多障碍，她们的配合也赢得了菲特和疾风的好评。虽然蒂安娜为了救昴而不小心因意外扭伤了脚，但是对昴来说非常为难。快要放弃考试的蒂安娜最终相信了昴，最后两人成功地通过了让半数以上的考生不能通过的难关。考试过后昴和奈叶终于在四年后重逢。

四年前，菲特曾经和银河初次相遇，原来昴和银河是一对姐妹，也是中岛三佐的女儿。火灾被扑灭后的第二天，疾风考虑到地面总局在火灾现场的实际行动问题，想要组建的想法，最终受到了奈叶和菲特的支持。四年后，疾风邀请昴·中岛和蒂安娜·兰斯特作为陆战魔导师担任机动六科先锋。机动六科的另外两个先锋候选人一个叫艾力奥·曼迪尔，另一个叫凯珞·露·露茜，他们俩初次相遇，而且凯珞有一只小龙叫弗里德里希。

机动六科成立，奈叶和菲特派驻机动六科，并与格利斐斯重逢。菲特和希格诺也在机动六科重逢。疾风和菲特前去首都“库拉纳冈”的中央管理局并说明机动六科设立的原因。机动六科先锋们已经互相认识，奈叶就对他们进行训练，而且他们首次接触“拓发者”的模拟战训练。但由于“拓发者”本身有一种叫“AMF”的特性，先锋们陷入苦战。在奈叶的提示下先锋们很快地战胜了具有“AMF”特性的8台“拓发者”。

先锋们转入机动六科已经有两周时间，目前为止还没有接受过紧急出动的命令，而且还要经常训练。先锋们在疲倦的情况下，与奈叶进行回避射击训练。训练之后，菲特和疾风在同一辆车里从她们经过，菲特要去6号传送点去，疾风要和卡莉姆会谈。卡莉姆已查到一些情报，猜测出“拓发者”在今天或明天活动。先锋们洗完澡后，都得到了新的魔导器。然后，来自教会的警报响起，艾里莫山岳丘陵地区的运输列车出现“拓发者”和“圣遗晶石”的反应，先锋们因应急情况被迫出动。

拓发者航空型出现。菲特到达停车场后，飞速赶往现场，与同时出击的奈叶会合，并一同掩护空中的拓发者。先锋们全部出击，执行武力回收“圣遗晶石”任务，并与拓发者发生激战。艾力奥和凯珞与新型机拓发者发生激战。最后，凯珞用自己的稀有魔法成功召唤出弗里德里希的真正形态，并将自己的魔法支援到艾力奥身上，成功打败敌人。同时完成了“圣遗晶石”回收任务。

自从先锋们首次执行任务以来，仍然继续训练，而且维塔与菲特也都参与了教导任务，帮助先锋们训练。疾风前往108部队向中岛三佐委托调查“圣遗晶石”的走私途径，而且银河被任命为副官，菲特也在六科担任调查主任。为感谢银河的协助，六科还向她赠送一个魔导器为谢礼。菲特和莎莉在对一个新型机拓发者残骸进行研究，发现了“圣石之种”和“杰尔·斯卡利艾迪”的名字。

尤诺刚刚和艾克斯督察官一起同行参观拍卖会，碰巧与奈叶、菲特相遇。疾风也得知了艾克斯督察官和尤诺是朋友的关系。蒂安娜的情况有很多人非常了解，很理解她所犯下来的过错。所以蒂安娜因此就不断训练自己，就连昴也陪她一起训练。在第二天的2对1模拟战训练时，蒂安娜公然连同昴一起违反奈叶的教诲，被奈叶击昏过去。

东部海域上空出现航空型拓发者，那其实是斯卡利艾迪对拓发者进行实验运作。作为诱饵已被六科的队长们识破，奈叶、菲特、维塔三人前去出击。先锋们留在队舍里待命，由希格诺负责待命指挥。与奈叶发生激烈矛盾的蒂安娜从莎莉那里听说了奈叶的过去一身的“圣石之种事件”“暗之书事件”以及不明敌人袭击事件。蒂安娜在奈叶一番话后，又让她看清了自己未来的发展的正确方向，也对自己蛮干行为感到非常伤心。

机动六科先锋们已经完成第二阶段的训练，已经达到合格标准。下午先锋们放假。维塔和希格诺前去108部队和教会总部，对中岛三佐要建立协同调查总部进行商讨。维塔则对108部队的魔导师提供战技教导，而希格诺却成了菲特的副官。银河对一辆翻到事故的货车进行调查取证，并发现了拓发者残骸和生体容器。艾力奥和凯珞在第三区划发现了一名昏迷中的小女孩和一个圣遗晶石的箱体，并通告全课。

小女孩一抱上直升机后，拓发者就出现，维塔在中岛三佐的允许下前往现场，银河也参与行动。奈叶和菲特负责掩护天空中拓发者，先锋们往下水道寻找另一个箱体。天空中的拓发者越来越多，实际上是柯瓦特罗使用的幻术在迷惑她们。疾风在克洛诺提督的限定解除的情况下被迫出战，并使用S级魔导师的力量歼灭天空中的所有拓发者。银河与先锋们会合，终于找到箱子。但随后初次遭遇璐缇希娅和牙龙及埃基特发生激战，箱子被抢走。

与先锋们发生激战的璐缇希娅、牙龙、埃基特遭到前来会合的维塔和琳的逮捕。迪艾琦对运送小女孩的直升飞机进行狙击。萨依将先锋们的找到的箱子抢走后，并救走璐缇希娅。迪艾琦的狙击被奈叶抵挡住，菲特很快找到狙击地点，并对柯瓦特罗和迪艾琦进行武力逮捕。但是最终，她们被托瑞救走。而箱子里的圣遗晶石被先锋们在斗智斗勇时，成功地智取了，让战斗机人们没有完全得逞。

由于携带圣遗晶石的小女孩薇薇欧在圣王医院里消失，引起沙赫修女的恐慌。奈叶和薇薇欧初次相遇。地面总局对机动六科进行临时视察，奈叶、菲特和疾风前去教会总部与卡莉姆、克洛诺会谈。卡莉姆的稀有能力早已预言出地面总局会遭遇到危机的情况，而地面总局不相信这些预言，只能暗示这些情况。所以也成了机动六科设立的原因之一。

疾风叫蒂安娜一起到总局里去，并且，蒂安娜与克洛诺和艾克斯督察官相识。菲特和艾力奥、凯珞前去与银河一起调查现场。为了让奈叶成为薇薇欧的监护负责人，昴就让薇薇欧称呼奈叶为“妈妈”，最后两人就毫不犹豫地接受了。玛丽艾尔技术官在银河和六课查的资料已确认有“战斗机人”的存在。晚上，菲特作为薇薇欧的督察人也成了薇薇欧的“妈妈”。

在先锋们晨练时，银河被派驻在机动六科工作，并且与妹妹昴展开了一对一的模拟战。最终，银河只差一拳之差，模拟战就结束了。玛丽艾尔带着昴和银河一起到库拉纳冈的医疗中心进行定期健康诊断。雷吉亚斯向最高评议会通报了机动六科和传说中的三提督的有关情况，评议长就把陈述会交给了雷吉亚斯去办。距离时空管理局地面总部的公开意见陈述会还有7天。

奈叶、维塔、琳及先锋们前去陈述会会场参与警卫任务，疾风、菲特、希格诺则最后过去参加陈述会。到了第二天下午的陈述会时，斯卡利艾迪的恐怖活动开始了。战斗机人们和拓发者将所有局员们镇压住，堵在会场里面，战斗力完全剥夺。维塔和扎斯特在空中发生激战，奈叶和菲特到地下通道准备与先锋们会合。而先锋们初次与战斗机人发生激战，璐缇希娅向机动六科所在的地方过去……

正在与战斗机人们发生激战的先锋们已脱离她们的牵制，前去与奈叶和菲特会合。会合后，她们分头行动，星辰分队前去确认银河的安危，雷光分队返回机动六科。雷光分队返回时，菲特牵制战斗机人托瑞和塞缇的袭击，让艾力奥和凯珞返回。希格诺前去支援维塔，扎斯特打败维塔后就撤退。星辰分队已确认银河被战斗机人回收，但昴因激战的影响而受损。璐缇希娅和牙龙以武力抓走薇薇欧，与艾力奥发生冲突，但最终，艾力奥被蒂多打败。斯卡利艾迪已完成成了他的无血镇压的恐怖活动，地面总部也因此受到他的重创。

机动六科所有的伤病员已转移到圣王医院进行治疗。包括先锋们，她们也很担心银河和薇薇欧落在斯卡利艾迪的手里的下落与安危。疾风对雷吉亚斯有关的机密事情而与奥利丝发生争论。克洛诺、卡莉姆、菲特等人已经从中岛三佐得到有关线索。机动六科的总部因恐怖活动的影响已准备转移到舰船“阿斯拉”上。而斯卡利艾迪将圣遗晶石注入圣王躯体薇薇欧身上……

维斯在恐怖活动中被击昏后，阿露特替他驾驶直升飞机。璐基诺负责舰船“阿斯拉”的掌舵。机动六科现在的任务是搜索圣遗晶石和解救银河及薇薇欧，但目前没有进展。地面总部的兵器“战魂”受到战斗机人的破坏。艾克斯督察官和沙赫发现了斯卡利艾迪的老巢，并与拓发者发生激战。艾克斯督察官趁着激战向机动六科通报。乌诺将薇薇欧放入王座后，“圣王摇篮”开始驱动起来……

巨舟浮起后，克洛诺的次元航行舰队已展开行动，机动六科也同时展开行动阻止巨舟浮起。而最高评议会还在谈论斯卡利艾迪的事情。疾风很清楚最高评议会、雷吉亚斯、斯卡利艾迪三者的复杂关系，所以机动六科全员才被紧急出动，先锋们被派到地面与战斗机人以武力解救银河和逮捕战斗机人。奈叶、菲特、维塔、疾风四人在卡莉姆的限定解除的情况下，在巨舟外部寻找突入口。三名最高评议会成员全部被都艾杀害。

疾风指挥局员们与巨舟外面的拓发者进行战斗，奈叶和维塔也终于找到突入口进入内部。菲特和沙赫在斯卡利艾迪的老巢进行战斗，寻找斯卡利艾迪。先锋们成功地派到地面与战斗机人发生激战。但是蒂安娜被关在结界里，艾力奥和凯珞面对璐缇希娅的战斗，昴则面对银河进行难以选择的战斗。奈叶和维塔在巨舟里分头行动，维塔前往驱动炉，奈叶前往王座大厅。先锋们与战斗机人、璐缇希娅、牙龙、银河等人陷入苦战。希格诺和扎斯特初次相遇发生激战。　距离“摇篮”到达轨道地点还有2小时16分。

维斯遇到曾经被他狙击受伤的拉格娜，拉格娜很清楚维斯的心理，向他表示问候。艾力奥和凯珞与发生激战的璐缇希娅、牙龙它们都被斯卡利艾迪植入的芯片所控制，陷入苦战。菲特终于遇到斯卡利艾迪，但是她在战斗中被抓住。希格诺与扎斯特激战一会后，扎斯特脱离战斗赶往目的地。银河无法回应昴的声音，而且还继续发生战斗，将昴陷入苦战。奈叶很清楚薇薇欧的诞生方式，杀出一条血路并赶往王座大厅解救薇薇欧。距离“摇篮”到达轨道地点还有1小时44分。

奈叶赶往王座大厅遇到迪艾琦的狙击，但迪艾琦的狙击失败，被奈叶逮捕。刚一赶到王座大厅时，薇薇欧已经变成了圣王形态，与奈叶展开了生死的自相残杀。战斗机人欧特发现维斯在狙击拓发者，但是却被莎玛尔和扎斐拉发现逮捕。封锁蒂安娜的结界被解除，蒂安娜成功打败所有战斗机人。昴也成功打败了银河，解救银河。扎斯特以武力突入总部，与雷吉亚斯再次面对面地重逢。希格诺和琳在后面紧追不放，并遇到埃基特的阻挡。

八年前，雷吉亚斯的改革措施受到最高评议会的好评，并接受了他们给的“机密任务”。不久，扎斯特要去调查战斗机人事件时，连同部下们一同遇难，并成了斯卡利艾迪的试验品。艾力奥和凯珞成功打败璐缇希娅后，但菲特仍然被斯卡利艾迪抓住。在艾力奥和凯珞的话语下，菲特成功打败战斗机人并逮捕了斯卡利艾迪。乌诺被艾克斯督察官抓住，并获取了情报。沙赫打败了战斗机人萨依。蒂安娜成功治服诺威投降。昴打败银河后，成功让她苏醒并恢复过来。最后只剩下柯瓦特罗没有逮捕。奈叶和薇薇欧还在对峙中……距离“摇篮”到达轨道地点还有1小时35分。

奈叶和薇薇欧在王座大厅发生激战。维塔在疾风赶到时，最后成功破坏驱动炉。斯卡利艾迪的老巢发生坍塌，菲特连同斯卡利艾迪被困。奈叶终于找到并打败柯瓦特罗，而薇薇欧体内中的“圣遗晶石”已被她破坏，成功让薇薇欧恢复过来。但是她们连同刚赶来的疾风和琳被困在“摇篮”里。扎斯特把所有情报和埃基特交给了希格诺，最后死去。昴和蒂安娜在维斯的带领下突入“摇篮”。

昴和蒂安娜在维斯的接送下和狙击掩护下，成功突入“摇篮”内部。 希格诺在埃基特的融合下成功歼灭空中所有的拓发者。艾力奥在凯珞的魔法支援下成功解救被困的菲特，奈叶、薇薇欧、疾风、琳等人已被昴和蒂安娜解救出来。最后，克洛诺的次元舰队成功击沉巨舟“摇篮”。 所有的相关犯人全部收押，璐缇希娅在监狱里等待母亲的苏醒。 机动六科解散后，先锋们与队长们在最终的告别会上展开了机动六科最后的模拟战……